Specificity in Chemical Communication between Plants in Respose to Herbivory and Patogen Infection

Abstract

[Resumen] Varios estudios han demostrado que las plantas pueden percibir y responder a mezclas complejas de compuestos orgánicos volátiles (COVs) emitidos por plantas vecinas de la misma o diferente especie, un fenómeno conocido como "comunicación entre plantas". Estas respuestas a menudo implican la preparación o inducción de defensas en las plantas "receptoras" expuestas a los COVs de plantas vecinas "emisoras" dañadas por herbívoros, lo que finalmente lleva a una mayor resistencia a la herbivoría en el futuro. La comunicación entre plantas se ha documentado en más de 40 especies de plantas, incluyendo varios cultivos agrícolas y especies forestales, y ahora es un fenómeno plenamente aceptado en la investigación sobre defensa de las plantas. Además, en la última década, varios autores han propuesto métodos de gestión agrícola que explotan estos mecanismos de señalización en busca de un manejo sostenible de los cultivos contra plagas y enfermedades. Sin embargo, la investigación aplicada que se centra en el uso de COVs de plantas para reducir el daño por plagas todavía está en sus inicios. Es de suma importancia abordar los factores que determinan la variabilidad y la dependencia del contexto en la señalización mediada por COVs entre plantas, arrojando luz sobre cuándo y cómo es más probable que ocurran estas interacciones y, por lo tanto, la predictibilidad y efectividad de las acciones de manejo basadas en COVs. En esta tesis doctoral, investigué factores bióticos y abióticos que pueden afectar a la comunicación entre plantas mediada por COVs en respuesta a la herbivoría y a la infección por patógenos, utilizando la patata (Solanum tuberosum) y el algodón silvestre (Gossypium hirsutum) como especies modelo, y el gusano soldado (Spodoptera exigua), el gusano del algodón (Alabama argillacea), Fusarium solani y Phytophthora infestans, como agentes atacantes. Específicamente, comprobé si: (i) la comunicación entre diferentes variedades de plantas de patata en respuesta al daño de S. exigua depende del parentesco genético entre las plantas, (ii) la comunicación entre plantas de algodón silvestre en respuesta al daño de A. argillacea depende de la densidad de herbívoros y/o el patrón de herbivoría dentro de la planta, (iii) la comunicación entre plantas de patata en respuesta al daño de S. exigua se ve afectada por el incremento de nutrientes en el suelo; y (iv) la comunicación entre plantas de patata es específica del atacante, infectando las plantas con los patógenos F. solani o P. infestans. Para ello, realicé una serie de experimentos en invernadero manipulando estos factores bióticos y abióticos y documenté sus efectos en las emisiones de COVs en las plantas emisoras y la resistencia en las plantas receptoras vecinas. Primero, encontré que la herbivoría de insectos afectó la cantidad total y/o la composición de las mezclas de COVs emitidas tanto en patata como en algodón silvestre, y que los COVs inducidos aumentaron la resistencia a la herbivoría en las plantas receptoras vecinas. En segundo lugar, encontré que la relación genotípica de las plantas de patata y la cantidad y patrón de herbivoría (dispersión dentro de la planta) en algodón no afectaron a los resultados de la comunicación, a pesar de las diferencias entre variedades y tratamientos de herbivoría en los COVs totales liberados y/o la composición de los VOCs, respectivamente. En tercer lugar, la fertilización del suelo no tuvo un efecto detectable en la señalización entre plantas de patata, y además no influyó en la inducción de COVs. En cuarto lugar, a diferencia del daño por insectos, la infección por patógenos no indujo cambios en las emisiones de COVs ni en la resistencia de las plantas receptoras en las plantas de patata. En general, estos hallazgos muestran efectos contrastantes en los COVs y la señalización en respuesta a insectos herbívoros y patógenos, y en el caso de la herbivoría sugieren que la señalización se mantiene constante a pesar de la variación en los factores bióticos y abióticos, y en algunos casos a pesar de los patrones alterados de las emisiones inducidas. Estos hallazgos proporcionan un acercamiento inicial a la dependencia del contexto y a la especificidad en las emisiones de COVs y en la señalización entre plantas (o la falta de ella), conocimiento que puede utilizarse para evitar (o promover) la interferencia de estas interacciones con la señalización, para reducir el daño por plagas bajo diferentes escenarios de manejo.[Resumo] Investigacións previas demostraron que as plantas poden percibir e responder a mesturas complexas de compostos orgánicos volátiles (COVs) emitidos por plantas veciñas da mesma ou diferente especie, un fenómeno coñecido como "comunicación entre plantas". Estas respostas a miúdo implican a preparación ou indución de defensas nas plantas "receptoras" expostas aos COVs de veciñas "emisoras" danadas por herbívoros, o que finalmente leva a unha maior resistencia a herbivoría. A comunicación entre plantas documentouse en máis de 40 especies de plantas, incluíndo varios cultivos agrícolas e especies forestais, e agora é un fenómeno plenamente aceptado na investigación sobre defensa das plantas. Ademais, na última década, varios autores propuxeron métodos de xestión agrícola que explotan estes mecanismos de sinalización en busca dunha protección de cultivos contra pragas e enfermidades que sexa alternativa e máis sostible (por exemplo, no manexo integrado de pragas). Dito isto, a investigación aplicada que se centra no uso de COVs de plantas para reducir o dano por pragas aínda está nos seus inicios. É de suma importancia abordar os factores detrás da variabilidade e a dependencia do contexto da sinalización mediada por COVs entre plantas, arroxando luz sobre cando e como é máis probable que ocorran estas interaccións e, polo tanto, a predictibilidade e efectividade das accións de manexo baseadas en COVs. Nesta tese doutoral, investiguei factores bióticos e abióticos que poden afectar á comunicación mediada por COVs entre plantas en resposta á herbivoría e á infección por patóxenos, utilizando a pataca (Solanum tuberosum) e o algodón silvestre (Gossypium hirsutum) como especies modelo, e o verme soldado (Spodoptera exigua), o verme do algodón (Alabama argillacea), Fusarium solani e Phytophthora infestans como axentes atacantes. Especificamente, comprovei se: (i) a comunicación entre diferentes variedades de plantas de pataca en resposta ao dano de S. exigua depende do parentesco xenético entre as plantas, (ii) a comunicación entre plantas de algodón silvestre en resposta ao dano de A. argillacea depende da densidade de herbívoros e/ou o patrón de herbivoría dentro da planta, (iii) a comunicación entre plantas de pataca en resposta ao dano de S. exigua se ve afectada polo aumento de nutrientes no solo; e (iv) a comunicación entre plantas de pataca é específica do atacante, infectando as plantas cos patóxenos F. solani ou P. infestans. Para iso, realicei unha serie de experimentos en invernadoiro manipulando estes factores bióticos e abióticos e documentei os seus efectos nas emisións de COVs nas plantas emisoras e a resistencia nas plantas receptoras veciñas. Primeiro, atopei que a herbivoría de insectos afectou a cantidade total e/ou a composición das mesturas de COVs emitidas tanto en pataca como en algodón silvestre, e que os COVs inducidos aumentaron a resistencia á herbivoría nas plantas receptoras veciñas. En segundo lugar, atopei que a relación xenotípica das plantas de pataca e a cantidade e patrón de herbivoría (dispersión dentro da planta) en algodón non afectaron aos resultados da comunicación, a pesar das diferenzas entre variedades e tratamentos de herbivoría nos COVs totais liberados e/ou a composición dos COVs, respectivamente. En terceiro lugar, a fertilización do solo non tivo un efecto detectable na sinalización entre plantas de pataca, e ademais non influíu na indución de COVs. En cuarto lugar, a diferenza do dano por insectos, a infección por patóxenos non induciu cambios nas emisións de COVs nin na resistencia das plantas receptoras nas plantas de pataca. En xeral, estes achados mostran efectos contrastantes nos COVs e a sinalización en resposta a insectos herbívoros e patóxenos, e no caso da herbivoría suxiren que a sinalización se mantén constante a pesar da variación nos factores bióticos e abióticos, e nalgúns casos a pesar dos patróns alterados das emisións inducidas. Estes achados proporcionan un achegamento inicial á dependencia do contexto e á especificidade nas emisións de COVs e na sinalización entre plantas (ou a falta dela), coñecemento que pode utilizarse para evitar (ou promover) a interferencia destas interaccións coa sinalización, para reducir o dano por pragas baixo diferentes escenarios de manexo.[Abstract] Research has demonstrated that plants can perceive and respond to complex blends of above- or belowground volatile organic compounds (VOCs) emitted by neighbouring conspecific or heterospecific plants, a phenomenon known as "plant communication". These responses often involve the priming or induction of defences in "receiver" plants exposed to VOCs from herbivore-damaged "emitter" neighbours, ultimately leading to increased resistance to herbivory. Plant communication has been documented in over 30 plant species, including several agricultural crops and forestry species, and is now well-accepted in plant defence research. Additionally, in the past decade, several authors have proposed agricultural management methods that exploit these signalling mechanisms in search of alternative and more sustainable crop protection against pests and diseases (e.g. in integrated pest management). That said, applied research focusing on the use of plant VOCs to reduce pest damage is still at its infancy. Of up most importance is to address the drivers behind variability and context-dependency of plant-plant VOC-mediated signalling, ultimately shedding insight into when and how these interactions are more likely to occur and thus the predictability and effectiveness of VOC-based management actions. In this PhD dissertation, I investigated biotic and abiotic factors that can affect VOC-mediated plant communication in response to herbivory and pathogen infection using potato (Solanum tuberosum) and wild cotton (Gossypium hirsutum) as model species, and beet armyworm (Spodoptera exigua), cotton worm (Alaba arguillacea), Fusarium solani and Phytophthora infestans as attacker agents. Specifically, I tested whether: (i) communication between different varieties of potato plants in response to S. exigua damage is contingent on plant genetic relatedness (ii) communication between wild cotton plants in response to A. arguillacea damage is contingent on herbivore density and/or herbivore damage-pattern, (iii) communication between potato plants in response to S. exigua damage is affected by soil nutrient increase; and (iv) communication between potato plants is attacker-specific, infecting plants with either F. solani or P. infestans pathogens. To this end, I conducted a series of greenhouse experiments manipulating these biotic and abiotic factors and documented their effects on VOC emissions and their effects on neighbouring plants. First, I found that insect herbivory affected the total amount and/or composition of VOC blends emitted in both potato and wild cotton, and that these induced VOCs boosted resistance against herbivory in neighbouring receiver plants. Second, I found that plant genotypic relatedness in potato and herbivory amount and pattern (within plant dispersion) in cotton did not affect communication outcomes, despite varietal and herbivory treatment differences in total VOCs released and/or VOC composition, respectively. Third, soil fertilization had similarly no detectable effect on plant-plant signalling effects in potato, and in this case furthermore did not influence VOC induction. Fourth, in contrast to insect damage, pathogen infection did not induce changes in VOC emissions or receiver resistance in potato plants. Overall, these findings show contrasting effects on VOCs and signalling between insect herbivores and pathogens, and in the case of herbivory suggest that signalling is buffered against variation in biotic and abiotic drivers, in some cases despite altered patterns of induced emissions. These findings provide initial indications on context-dependency and specificity in plant VOC emissions and plant-plant signalling (or lack of thereof), knowledge that can be used to avoid interference with or promote these signalling interactions to reduce pest damage under different management scenarios.